Scott Duncan の後を受けて監督に就任した Alf Ramsey 時代になって初めてチームに成功がやって来ました。1956-57年のシーズンに3部リーグ(South)のタイトルを再び獲得し、1960-61年に2部リーグのタイトルを獲得し、さらに、翌年1部リーグタイトル(First Division Championship) を勝ち取り、European Cup への出場権を獲得しました。
Ipswich Town は、一回戦マルタのFlorianaに合計得点14-1勝ちましたが、この年の優勝チーム、AC Mlan に二回戦で負けてしまいました。
Alf Ramsey 監督が去った後、1963-64年に再び2部リーグに降格してしまいましたが、Bill McGarry 監督が就任し、1967-68年のシーズンには再び1部リーグに復帰しました。1968年に Bill McGarry 監督が Wolverhampton Wanders に去った後、1969年1月に Bobby Robson が監督に就任しました。
監督就任当初は、決して楽な状態ではありませんでしたが、1973年、1975年に イングランドユース FA Cup を勝ち取り、遂に1978年にイングランド FA Cup を獲得しました。Ipswich Town が、アマチュアチームとして創設された、1878年から数えて、ちょうど100年目の快挙です。また、1981年には、UEFA Cup にも優勝しました。
Bobby Robson 監督が Ipswich Town 監督として二人目となる、イングランド代表チームの監督に就任すると、1986年には再び2部リーグに降格してしまいました。
2部リーグにずっと低迷後、1991-92年、2部リーグに優勝し、Top League への復帰を果たしました。くしくも Premier League のスタートと一致した新しいシーズンのスタートとなりました。